Pedicle and first antler formation in deer: Anatomical, histological, and developmental aspects

Summary

Formation of primary cranial appendages (pedicles and first antlers) in deer is initiated by a specialized periosteum, for whichGoss (1983) introduced the term antlerogenic periosteum. The antlerogenic periosteum (AP) is located on the external frontal crests, this area of the deer skull most likely being of neural crest origin. As was discovered byHartwig (1968b) andHartwig andSchrudde (1974), AP is capable of autonomous differentiation even when grafted to other regions of the body, thereby causing the growth of ectopic pedicles and antlers. This means that the cells of the AP are determined for pedicle and antler formation. There is further evidence that the cells forming the bony component of regenerating antlers are derivatives of the AP and that the AP contains crucial morphogenetic information for antler shape. The cells of the AP and its derivative, the antler perichondrium, exhibit features (high glycogen content, long life spanin vitro) that are normally only found in embryonic cells. These findings support our hypothesis, originally based on studies of double-head antlers, that the growth of both primary cranial appendages (pedicles and first antlers) and of regenerated antlers depends on a population of antlerogenic periosteal stem cells.

In fallow and red deer, formation of both pedicles and antlers occurs by a process of modified endochondral ossification, whereas in the roe deer there is evidence that the pedicles are formed solely by intramembranous ossification, while antler growth proceeds by endochondral ossification. The transformation of pedicle skin to antler velvet is a specific reaction of the integument to an inductive signal originating from subdermal (presumably periosteal/perichondrial) antlerogenic cells. Occurrence of ectopic antlers reveals that also skull bone periosteum from outside the pedicle anlage area is capable of producing antler structures when exposed to strong unphysiologic stimuli. Contrary to AP, this periosteum is however not determined for cranial appendage formation, since its transplantation to other body regions does not cause ectopic pedicle and antler growth.

Zusammenfassung

Die Bildung der primären Stirnauswüchse von Hirschen geht von einem spezialisierten Periost aus, für dasGoss (1983) die Bezeichnung Geweihbildungsperiost („antlerogenic periosteum“, AP) eingeführt hat. Das AP findet sich im Bereich der äußeren Stirnbeinleisten, einer Region des Cervidenschädels, die mit hoher Wahrscheinlichkeit von Zellmaterial der Neuralleiste aufgebaut wird. Wie vonHartwig (1968b) undHartwig undSchrudde (1974) entdeckt wurde, ist das AP zu autonomer Differenzierung befähigt. Transplantation des AP an andere Körperstellen führt zur Bildung heterotoper Rosenstöcke und Geweihstangen. Dies belegt, dass das AP zur Rosenstock- und Geweihbildung determiniert ist. Die Zellen des AP und des von ihm abstammenden Perichondriums der Geweihstange besitzen Merkmale (hoher Glykogengehalt, lange Lebensspannein vitro), wie sie normalerweise nur bei embryonalen Zellen gefunden werden. Diese Befunde stützen unsere, ursprünglich auf Untersuchungen an Doppelkopf-Geweihen beruhende Hypothese, dass determinierte periostale Stammzellen für die Bildung sowohl der primären Stirnauswüchse (Rosenstöcke und Primärgeweihe) wie der Folgegeweihe verantwortlich sind.

Bei Damhirsch und Rothirsch erfolgt die Bildung der Rosenstöcke und Geweihe auf dem Wege einer modifizierten enchondralen Ossifikation. Beim Reh sprechen die histologischen Befunde dafür, dass die Rosenstöcke durch desmale Ossifikation aufgebaut werden, während die Geweihbildung durch enchondrale Ossifikation erfolgt. Die Umwandlung der den Rosenstock bedeckenden Stirnhaut zur typischen Basthaut des wachsenden Geweihs stellt eine spezifische Reaktion des Integuments auf ein induktives Signal dar, das von subdermalen Geweih-bildenden (vermutlich periostalen/perichondralen) Zellen ausgeht. Das Auftreten heterotoper Geweihstangen belegt, dass beim Einwirken starker unphysiologischer Reize auch das Schädelperiost außerhalb des Rosenstockanlagebereichs zur Bildung von Geweihstrukturen befähigt ist. Im Gegensatz zum AP ist dieses Periost jedoch nicht zur Stirnauswuchsbildung determiniert. Dies wird dadurch belegt, dass es nicht möglich ist, durch Transplantation dieses Periostes heterotope Rosenstock- bzw. Stangenbildungen hervorzurufen.

Résumé

La formation des premières apophyses crâniennes chez les Cervidés procède d'un périoste spécialisé, pour lequel GOSS (1983) a introduit le terme de périoste de formation du bois (’antlerogenic periosteum‘, AP). L'AP se situe à proximité des crÊtes frontales externes, un site du crâne des Cervidés qui, selon toute vraisemblance, procède du matériau cellulaire du bourrelet neural. Comme l'ont découvertHartwig (1968b) etHartwig etSchrudde (1974), l'AP possède a faculté d'une différenciation autonome lorsquu'il est transplanté sur d'autres endroits du corps. Par la suite, on observe la formation de pivots et de bois hétérotopes. Ceci démontre que l'AP est déterminant pour la formation du pivot et du bois. Les cellules de l'AP et du péri-chondriome du merrain qui en résulte possèdent des caractéristiques (haute teneur en glycogène, longue durée de viein vitro), qui ne s'observent normalement que dans des cellules embryonnaires. Ces constatations confortent notre hypothèse, reposant au départ sur des recherches sur des bois à double tÊte et selon laquelle la croissance à la fois des appendices crâniens primaires (pivots et premiers bois) et des bois de remplacement procède d'un primordium cellulaire spécifique du périoste.

Chez le Daim et le Cerf, la formation, tant des pivots que des bois, fait appel à un processus d'ossification modifiée de l'endochondriome. La transformation de la peau du pivot en velours du bois est une réaction spécifique du tégument à un signal inductif provenant des cellules sous-cutanées AP (sans doute du périoste et du périchondriome). L'apparition de bois hétérotopes révèle que, par effet de puissants stimulants non-physiologiques, du périoste crânien provenant de sites étrangers au pivot est également en mesure de produire des structures de bois. Au contraire de l'AP, ce périoste n'est cependant pas destiné à la formation d'un appendice crânien. En effet, il n'est pas possible, par transplantation de ce périoste sur d'autres endroits du corps, d'induire la formation de pivots ou de bois hétérotopes.